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15歳の誕生日に境内の井戸から戦国時代にタイムスリップした日暮かごめは、半妖怪・犬夜叉の封印を解いてしまう。こうして出会った二人は、妖力を秘めた“四魂の玉”のかけらをめぐって邪悪な妖怪たちとの戦いを繰り広げていく。だが新たに現れた大陸妖怪軍団の首領・瑪瑙丸の狙いは“四魂の玉”ではなく、犬夜叉が持つ鉄砕牙と呼ばれる剣だった。瑠璃と玻璃の美少女妖怪を従えた瑪瑙丸は、実はかつて犬夜叉の父と死闘の末に封印された過去を持っていたのだ。そして犬夜叉とかごめが出会った御神木にも隠された秘密が存在していた。
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